Metroda radyoaktif bir örümcek tarafından ısırılan Brooklyn'li genç Miles Morales, aniden kendisini tek Örümcek Adam'a dönüştüren gizemli güçler geliştirir. Peter Parker'la tanıştığında, onun özel, yüksekten uçma yeteneklerini paylaşan pek çok kişi olduğunu kısa sürede fark eder. Miles şimdi yeni keşfettiği becerilerini, diğer evrenlere portallar açabilen ve Örümcek Adam'ın farklı versiyonlarını dünyamıza çekebilen hantal bir deli olan şeytani Kingpin ile savaşmak için kullanmalıdır.
